Nagy Konstantin a 4. század elején templomot építtetett Péter apostol sírja fölé. Az első római keresztény császárnak ezt a vágyát azzal magyarázták, hogy a keresztre feszített Péter apostol sírját Krisztus követői mindig tisztelték. Az építkezés I. Sylvester pápa felügyelete alatt évtizedekig folytatódott, és 349-ben fejeződött be. A templomot a Konstantin-bazilikának nevezték el - az építést kezdeményező császár tiszteletére.
846-ban a templomot arab kalózok kifosztották. Ez az esemény arra késztette IV. Leó pápát, hogy emeljen védőfalat a bazilika és a szomszédos épületek körül. Ezt az elképzelést később a Vatikán, a pápai városállam vonatkozásában fogadták el.
A 16. század elejére a bazilika nagyon leromlott, és úgy döntöttek, hogy helyreállítása túl költséges és indokolatlan. A városlakók elégedetlensége ellenére II. Julius pápa elrendelte a bazilika megsemmisítését, és egy új templomot emeltek a helyén. A projekt szerzője Donato Bramante. Az új székesegyház több mint egy évszázada épült, és sok nagy mester felügyelte az építkezést, amelyek között Raphael és Michelangelo megkülönböztethető.
A 17. század elején az építkezést Carlo Maderno építész felügyelete alatt hajtották végre, aki V. Pál beleegyezésével alapvető változtatásokat hajtott végre a templom felépítésében, az épület alakját egy görög keresztből helyettesítve. latinra. Ez a lépés megnövelte a Szent Péter-bazilika kapacitását.
A főoltár az apostol sírja felett található, a templom közepén. Michelangelo által tervezett kupola alatt található. Mögött elefántcsontból és fából készült trón látható. Úgy gondolják, hogy Szent Péter ezen a trónon ült, Róma pápa volt. A székesegyház barokk stílusban készült, a részletek nagy részének szerzője Lorenzo Bernini.
A pápákat a székesegyház börtönében temetik el. Az utolsó temetkezés 2005-ben történt, amikor II. János Pál meghalt. Összességében 148 pápa találta meg utolsó menedékét a Szent Péter-bazilikában.